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Parasites & Vectors Band 16, Artikelnummer: 117 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Die Mehrheit der afrikanischen Bevölkerung lebt in ländlichen Gebieten, wo ihr Lebensunterhalt in hohem Maße von der Pflanzen- und Viehwirtschaft abhängt. Angesichts ihrer sozioökonomischen Bedeutung haben wir eine standardisierte Überwachungsstudie für mehrere Länder (Benin, Burkina Faso, Ghana, Nigeria, Äthiopien, Tansania und Uganda) initiiert, um den aktuellen Status wichtiger durch Zecken übertragener Hämoparasiten (TBHPs) bei Rindern zu bewerten.

Wir untersuchten die Prävalenz von Krankheitserregern (Anaplasma marginale, Anaplasma centrale, Babesia bigemina, Babesia bovis, Ehrlichia ruminantium und Theileria parva) im Blut von 6447 Tieren in vierzehn Bezirken (zwei Bezirke pro Land). Darüber hinaus haben wir nach intrinsischen (Geschlecht, Gewicht, Körperzustand) und extrinsischen (Haltung, Zeckenexposition) Risikofaktoren als Prädiktoren für Infektionen mit TBHPs gesucht.

Es wurde eine große makrogeografische Variation bei den Prävalenzen von A. marginale, B. bigemina, B. bovis und E. ruminantium beobachtet. Die meisten korrelierten mit dem gemeinsamen Vorkommen ihrer spezifischen Sätze vektorkompetenter Zecken. Die höchsten Zahlen infizierter Rinder wurden in Ghana und Benin festgestellt, die niedrigsten in Burkina Faso. Während T. parva selten gefunden wurde (nur Uganda: 3,0 %), wurde A. marginale in jedem Land mit einer Prävalenz von mindestens 40 % gefunden. Mit Babesia bovis infizierte Personen wiesen schlechtere Werte für die Körperkondition auf. Das Alter (geschätzt anhand des Körpergewichts) war bei mit A. marginale infizierten Rindern höher, korrelierte jedoch negativ mit der Prävalenz von B. bigemina und E. ruminantium. Ehrlichia ruminantium-Infektionen wurden häufiger bei Männern und A. marginale häufiger in der Transhumanzwirtschaft gefunden. In allen Ländern außer Uganda und Burkina Faso wurden hohe Koinfektionsraten, insbesondere die Kombination A. marginale × B. bigemina, beobachtet. Babesia bigemina wurde mehr oder seltener als zufällig erwartet beobachtet, wenn Rinder auch mit E. ruminantium bzw. A. marginale koinfiziert waren.

Durch Zecken übertragene Krankheitserreger bei Rindern sind in den kleinbäuerlichen Rinderproduktionssystemen Afrikas allgegenwärtig. Unsere standardisierte Studie wird einem breiten Spektrum von Interessengruppen dabei helfen, Empfehlungen für die TBHP-Überwachung und -Prävention bei Rindern zu geben, insbesondere für B. bovis, das die Produktion stark beeinträchtigt und sich über die invasive Zecke Rhipicephalus microplus weiterhin über den afrikanischen Kontinent ausbreitet.

Die meisten afrikanischen Bevölkerungsgruppen leben in ländlichen Gebieten, wo ihr Lebensunterhalt in hohem Maße von der Pflanzen- und Viehwirtschaft abhängt [1]. Ein großer Teil der Landwirte südlich der Sahara gehört zu ressourcenbeschränkten Bauerngemeinschaften und kämpft darum, einen minimalen Lebensstandard aufrechtzuerhalten, nicht selten aufgrund des Vorhandenseins von durch Nutztiere übertragenen und ansteckenden Krankheiten. Um die Produktivität, Rentabilität und Nachhaltigkeit der Nutztiere zu steigern, sind erschwingliche, ertragssteigernde Betriebsmittel erforderlich. Dabei ist die Parasitenbekämpfung von größter Bedeutung, wofür standardisierte Erhebungen zum aktuellen Stand der durch Zecken übertragenen Hämoparasiten (TBHPs) unerlässlich sind. In einer sich ständig verändernden Welt, in der die anthropogenen Treiber der Urbanisierung und des Klimawandels Auswirkungen auf das Lebensraum- und Parasitenrisiko haben, sind aktuelle Erhebungen von entscheidender Bedeutung, um afrikanischen Institutionen (private und staatliche) Möglichkeiten zur Interaktion, Zusammenarbeit und Verbesserung zu bieten gegenseitiger Kapazitätsaufbau zur Parasitenbekämpfung. Darüber hinaus ermöglichen diese Basisdaten die Identifizierung und Messung wirksamer Veränderungen des Vorkommens und der Belastung durch Zecken und durch Zecken übertragene Krankheiten. Darüber hinaus ist es aufgrund des Mangels an standardisierten und erschwinglichen Diagnostika in vielen afrikanischen Ländern bei weitem nicht möglich, die tatsächliche Belastung und das Risiko von durch Zecken übertragenen Parasiten und den damit verbundenen wirtschaftlichen Schaden abzuschätzen.

Im Rahmen eines Parasitenkartierungsprojekts, das sich auf die Verbesserung der Viehhaltung in ganz Afrika konzentrierte, haben wir eine standardisierte, länderübergreifende Überwachungsstudie initiiert, um den aktuellen Status wichtiger endemischer TBHPs von Rindern in sieben afrikanischen Gebieten südlich der Sahara (Westafrika: Burkina Faso, Ghana, Benin, Nigeria und Ostafrika: Äthiopien, Uganda, Tansania) [2, 3]. Durch die Schaffung eines nachhaltigen Veterinärnetzwerks für Afrika haben wir gleichzeitig eine repräsentative Anzahl von Rindern in verschiedenen Ländern auf makrogeografischer Ebene (Distriktebene) für molekulare TBHP-Screenings beprobt und dabei die mikrogeografische (Betriebe innerhalb des Distrikts) und individuelle (Rinder) berücksichtigt innerhalb des Betriebs) Variation der TBHP-Prävalenz, und zwar über einen Zeitraum von etwa einem Jahr. Die räumlich-zeitliche Variation der folgenden krankheitsverursachenden Mikroparasiten von sozioökonomischer Bedeutung [4] wurde untersucht: (1) Ehrlichia ruminantium, der Erreger von Herzwasser, ist ein obligat intrazelluläres Bakterium, das in Endothelzellen bei Rindern, Schafen, Ziegen usw. eindringt Wildwiederkäuer mit häufig tödlichem Ausgang. Es wurden Kontroll- und Präventionsstrategien gegen Herzwasser entwickelt, jedoch mit begrenzter Wirksamkeit. Als Hauptüberträger gelten Amblyomma-Zecken [5]. (2) Anaplasma marginale, der ätiologische Erreger der bovinen Anaplasmose, ist der häufigste durch Zecken übertragene Krankheitserreger bei Rindern und wird – oft mechanisch – durch eine Vielzahl von Zeckenarten übertragen. Auch Tabaniden und Stallfliegen sind an den Übertragungszyklen beteiligt. Es ist ein intraerythrozytärer Erreger und verursacht Symptome einer akuten Erkrankung: Anämie, Gewichtsverlust und oft Tod. Eine lebenslang persistierende A. marginale-Infektion bei Tieren, die die Anaplasmose überleben und oft klinisch gesund sind, dient als Reservoir für die Übertragung von A. marginale [6]. (3) Eine zweite, weniger pathogene Art, die intraerythrozytäre A. centrale, verursacht gutartige Infektionen und wird häufig als Impfstamm gegen die virulentere A. marginale verwendet [6]. In subtropischen Regionen der Welt wird die Babesiose bei Rindern durch intraerythrozytäre Protozoenparasiten verursacht, darunter (4) B. bovis und (5) B. bigemina [7]. Symptome einer Infektion durch verschiedene Babesia spp. sind ähnlich, aber B. bovis ist virulenter als die anderen Piroplasmen. Babesia bigemina ist in Afrika weiter verbreitet und häufiger als B. bovis, wahrscheinlich aufgrund eines größeren Spektrums vektorkompetenter Rhipicephalus-Zeckenarten. (6) Das Ostküstenfieber (Theileria parva) gehört zur gleichen Ordnung wie die Babesidae, weist jedoch eine andere Pathologie auf, da sie auch Endothelzellen und weiße Blutkörperchen infizieren kann [8]. Theileria parva wird hauptsächlich durch R. appendiculatus übertragen und verursacht bei anfälligen Tieren und insbesondere bei Kälbern eine tödliche Krankheit [4, 9, 10].

Die TBHP-Prävalenz hängt von der vielfältigen Präsenz und Häufigkeit mehrerer anfälliger Wirte in geeigneten Zeckenhabitaten sowie von den kompetenten Zeckenüberträgern selbst ab. Die Umsetzung wirksamer Maßnahmen zur Bekämpfung vektorübertragener Krankheiten (d. h. die Festlegung geeigneter Behandlungsstrategien und Prävention) hängt von der Aufklärung dieser lokalen Dynamik der Krankheitserregerübertragung ab, zu der auch der Grad der Anfälligkeit und Infektiosität der Organismen gehört, die die Krankheitserreger tragen und übertragen (d. h. Reservoir). Wirte und vektorkompetente Ektoparasiten) und Kontaktraten zwischen (infizierten) Vektoren und Wirten [11,12,13]. Um aktuelle und zukünftige Interventionspläne zu inspirieren, untersuchten wir hier neben einer aktualisierten TBHP-Querschnittsüberwachung Zusammenhänge zwischen dem Infektionsstatus des Tieres und intrinsischen Merkmalen sowie dem gleichzeitigen Auftreten von Zecken und TBHPs. Zusammenfassend werden in diesem Artikel die folgenden Fragen behandelt: (1) Inwieweit variieren TBHPs makrogeografisch?, (2) Welche Wirtsmerkmale (Geschlecht, Zustand und Körpergewicht als Indikator für das Alter) sind mit TBHP verbunden Prävalenz?, (3) Gibt es nach Berücksichtigung des Beitrags bekannter vektorkompetenter Zecken andere vektorkompetente Zeckenverdächtige, die zusätzliche Variationen in der Anwesenheit von Krankheitserregern erklären?, (4) Treten bestimmte Krankheitserregerkombinationen häufiger auf als zufällig erwartet Chance auf individueller Ebene?

Die sieben in die Studie einbezogenen Länder beschränkten sich auf diejenigen, die in der ursprünglichen Agrarentwicklungsstrategie der Bill & Melinda Gates Foundation in Afrika südlich der Sahara priorisiert wurden, und galten als eine gute Darstellung der Rinder-TBHPs in Ost- und Westafrika. In jedem Land wurden zwei Bezirke (Abb. 1) mit bekanntermaßen hoher Rinderdichte und daher erwarteter hoher Prävalenz von Zecken und durch Zecken übertragenen Krankheiten ausgewählt. Zwei beprobte Standorte liegen im Südwesten Burkina Fasos: Sarkandiala in der Provinz La Léraba und Bekuy in der Provinz Houet. Ghana: Akuse und Narh Korkpe liegen beide im Bezirk Lower Manya Krobo. Beide Gemeinden liegen am Südufer des Volta-Sees. Benin: Djougou, N'dali, OuassaPehunco, Bassila und Ouaké gehören zum Departement Donga; Abomey, Djidja, Ouinhi, Zangnannando und Zogbodomey gehören zum Departement Zou. Der Distrikt Manya Krobo liegt etwa 80–85 km östlich von Accra, der Hauptstadt Ghanas. Dieser Bezirk liegt in der Küstensavannenzone der Accra-Ebene mit einem bimodalen Niederschlagsmuster. Nigeria: Plateau State (Quanpam, Shandam und Wase) und Kaduna State (Zaria). Äthiopien: typische repräsentative Standorte in Zentral- und Ost-Oromien; Ada'a liegt im zentralen äthiopischen Hochland auf etwa 2300 m, während Boset im Tiefland Äthiopiens auf einer Höhe von 947 m über dem Meeresspiegel liegt. Uganda: Distrikt Serere, grenzt im Norden an die Distrikte Soroti und Kaberamaido, im Osten an den Distrikt Ngora, im Süden an die Distrikte Pallisa, Kaliro und Buyende. Der Bezirk besteht aus zwei ländlichen Landkreisen (Kasilo und Serere) und acht Unterbezirken (Bugondo, Kadungulu, Pingire, Labor, Atiira, Kateta, Chere und Serere/Olio) mit 254 Viehdörfern. Tansania: Chamakweza im Bagamoyo-Distrikt (Küstenregion) und Madibila (Mbarali-Distrikt; Mbeya-Region liegt auf einer Höhe von 1560 m über dem Meeresspiegel). Die Probenahmestellen bestanden aus kleinbäuerlichen Viehzuchtsiedlungen (Rinderzüchter mit begrenzten Ressourcen) und überwiegend sesshaften Rinderherden an den ausgewählten Orten. Die Umfrage wurde über einen Zeitraum von einem Jahr (August 2016 bis Juni 2017) durchgeführt. Die Feldarbeit bestand aus vier quartären Probenahmebesuchen. Die Dauer der einzelnen Probenahmen für jeden Besuch (an beiden Standorten) betrug etwa zwei Wochen (ungefähr 1 Woche pro Standort), variierte jedoch je nach den aufgetretenen logistischen Herausforderungen. Ziel war es, bei jedem Besuch 240 Rinder zu beproben (ca. 120 pro Standort).

Übersicht über die Probenahmestellen in sieben afrikanischen Ländern. Für jeden Bezirk wird die Prävalenz von einfach und koinfizierten Individuen mit TBHPs (siehe Legende) in Donut-Diagrammen dargestellt (siehe Zusatzdatei 1: Tabelle S2 für eine detailliertere Verteilung der Koinfektionen bei Rinderindividuen).

Das Gewicht der Rinder (die aus kleinen Herden auf Parasiten untersucht wurden) wurde mit einem RONDO®-Band (Kyron Labs, Johannesburg, Südafrika) gemäß den Empfehlungen des Herstellers geschätzt. Für diese Tiere wurde eine Bewertung der Körperkonditionierung gemäß den im Protokoll enthaltenen Arbeitsanweisungen durchgeführt (siehe Zusatzdatei 2: Protokoll). Darüber hinaus haben wir für jeden Erreger das Geschlecht, die Art der Haltung und die Anzahl der vektorkompetenten Zecken bestimmt (siehe weiter unten). Die Variation zwischen den landwirtschaftlichen Betrieben für jedes Land ist in Tabelle 1 dargestellt. Für das molekulare Screening der TBHPs wurden Blutproben entnommen.

Vollblutproben wurden durch Einriss der Mittelohrvene jedes untersuchten Tieres mit 22-G-Stechnadeln entnommen. Etwa 125 μl der Blutprobe wurden mit heparinisierten Kapillarröhrchen aus den Blutstropfen, die sich auf der verletzten Ohrvene bildeten, entnommen und auf Classic Flinders Technology Associates [FTA]-Karten (Whatman®) aufgetragen. Die Blutproben wurden an der Luft trocknen gelassen und dann seriell etikettiert. Anschließend wurden die Blutproben in FTA-Beuteln mit einem Silikagel-Trockenmittel (Sigma Aldrich, Co., Life Sciences, USA) verpackt, bevor sie zur Analyse an Clinvet International [Uitsig Road, Universitas, Bloemfontein, 9338, Südafrika] geschickt wurden. Die Beutel wurden entsprechend beschriftet, sodass die Proben auf das Dorf, die Gemeinde, den Unterbezirk, den Kreis, den Bezirk und das Herkunftsland zurückverfolgt werden können. Zusätzliche Daten zu den möglichen intrinsischen und extrinsischen Prädiktoren einer Infektion mit verschiedenen TBHPs wurden auf einem separaten Datenerfassungsformular aufgezeichnet, das den Proben an Clinvet International beigefügt war.

Für den Versand von Blutproben wurde die FTA-Kartentechnologie eingesetzt. Die Karten wurden gestanzt (3 x 5 mm Durchmesser) und einer DNA-Isolierung unterzogen. DNA wurde aus Stempeln mit 2 × 5 mm Durchmesser unter Verwendung des MagMAX™ DNA Multi-Sample Ultra Kit gemäß den Empfehlungen des Herstellers isoliert. Die DNA wurde aus 92 Proben pro Lauf isoliert, einschließlich Extraktionskontrollen für jeden Lauf, wobei ein KingFisher 96-flex-Gerät verwendet wurde. Die DNA wurde in einem Endvolumen von 75 µl eluiert.

Synthetische DNA (GeneArt, Deutschland), die die PCR-Zielamplikons voller Länge umfasst, wurde in ein Plasmid kloniert und diente in jedem PCR-Lauf als positive Kontrollvorlage. Die synthetischen Amplikonsequenzen in voller Länge basierten auf Sequenzdaten, die von GenBank erhalten wurden (zusätzliche Datei 1: Tabelle S0). Negative Kontrollproben enthielten genomische Rinder-DNA, um vom Wirt stammende Nachweissignale auszuschließen. Das unten aufgeführte Protokoll basiert auf Primern/Sonden aus veröffentlichten Tests [14,15,16,17]. In allen PCR-Assays wurde der inhibitortolerante und hochprozessive SsoAdvanced Universal Probes Supermix (Bio-Rad) DNA-Polymerase-Mastermix verwendet. Assay-Primer und -Sonden wurden in einer Einzelziel- und Multiplex-Umgebung unter Verwendung sequenzverifizierter linearer synthetischer DNA-Matrizen bewertet, um die Nachweisgrenze (LOD) für jeden Assay in Gegenwart von 10 ng Rinder-DNA zu bestimmen. Die endgültigen Multiplex-PCR-Assay-Kombinationen basierten auf Ergebnissen, die sowohl im Einzel- als auch im Multiplex-PCR-Aufbau die gleiche LOD zeigten. Das robotergestützte Liquid-Handling-System Hamilton Nimbus wurde für die Mastermix- und Template-Zugabe zu einer 384-Well-PCR-Platte verwendet. Alle Platten enthielten die relevanten Positivkontrollproben (synthetische DNA, die 100 Kopien jeder Zielregion pro Reaktion darstellt), Negativkontrolle (10 ng Rinder-DNA von einem Clinvet-Spendertier, um eine wirtsbedingte Amplifikation auszuschließen), Extraktionskontrolle (um eine mit dem Extraktionskit verbundene Amplifikation auszuschließen). ). Insgesamt 5 µl Matrizen-DNA wurden in einer 15 µl abschließenden PCR-Reaktion verwendet und einem thermischen Zyklus unterzogen, der aus einer anfänglichen Denaturierung bei 98 °C für 3 Minuten, gefolgt von 45 Zyklen bei 95 °C für 15 Sekunden und 60 °C für 15 Sekunden bestand 30 s unter Verwendung des QuantStudio6 qPCR-Systems. Die während des Temperaturwechsels erfassten Daten wurden mit der QuantStudio Real-Time PCR Software v1.2 analysiert. Zuerst wurde Multiplex 1 durchgeführt, um sicherzustellen, dass keine von der Vorlage herrührende Hemmung beobachtet wurde (unter Verwendung des IAC), dann folgten die beiden anderen PCRs. Proben, die die korrekten Amplifikationsprofile (Form und Ct-Kreuzung innerhalb der Nachweisgrenze) aufwiesen, wurden als „Erkannt“ bezeichnet, während der Rest als „Nicht nachgewiesen“ bezeichnet wurde.

Kurz gesagt, die Probenahme von Halbkörpern wurde an fünf Prädilektionsstellen durchgeführt: (i) den inneren und äußeren Vorderbeinen, Hinterbeinen und Bauch; (ii) Schwanz- und Analbereich; (iii) Kopf und Hals; (iv) seitlicher Bereich und dorsaler Bereich von den Schultern bis zur Schwanzbasis; und (v) Ohren. Die Zecken wurden mit einer Pinzette entfernt. Die Sammlung wurde insgesamt etwa 15 Minuten lang an allen Prädilektionsstellen durchgeführt. Bei stark befallenen Tieren wurden die nach der 15-minütigen Sammelzeit auf dem Tier verbliebenen Zecken gezählt und aufgezeichnet. Die verschiedenen Gattungen wurden getrennt erfasst. Zecken wurden anhand ihrer Morphologie mithilfe eines Stereoskops (80-fache Vergrößerung) identifiziert. Zur besseren Visualisierung des Hypostomgebisses von Zecken der Untergattung Rhipicephalus (Boophilus) wurde ein Mikroskop (100- bis 200-fache Vergrößerung) verwendet. Nur erwachsene Exemplare wurden anhand taxonomischer Beschreibungen (18) und morphologischer Schlüssel (19, 20) auf Artenebene identifiziert. Ergebnisse zur geografischen Variation von Zeckengemeinschaften und Belastungen auf Zeckenartenebene werden als separater Artikel veröffentlicht (Heylen D. und Madder M. in Vorbereitung). Die wichtigsten kompetenten Vektoren [18] sind zusammen mit anderen häufig vorkommenden Zeckenarten in der Zusatzdatei 1: Tabelle S1 aufgeführt. Pro Erreger wurde für jedes Wirtsindividuum die Summe der Anzahl vektorkompetenter Zecken berechnet. Die Schwankungen der durchschnittlichen Beladung mit vektorkompetenten Zecken zwischen den Betrieben sind in Tabelle 1 dargestellt.

Die Daten verfügen über eine hierarchische Struktur mit Infektionsraten (0/1) für jedes innerhalb des Bauernhofs genistete Tier und jeden innerhalb des Bezirks geschachtelten Bauernhof. Um gültige statistische Schlussfolgerungen zu erhalten, musste die Abhängigkeitsstruktur der Daten berücksichtigt werden. Zu diesem Zweck wurden verallgemeinerte lineare gemischte Modelle (GLMMs) an die Daten angepasst [siehe 21], wobei die statistische Abhängigkeit von Beobachtungen innerhalb landwirtschaftlicher Betriebe (innerhalb von Bezirken verschachtelt) berücksichtigt wurde, indem auf jeder Ebene zufällige Effekte hinzugefügt wurden. Es wurde angenommen, dass die Residuen für die Pathogenanteile einer Binomialverteilung (Logit-Link) folgen. Für die untersuchten Rinder (n = 7072) wurde das Vorkommen von Krankheitserregern als Antwortvariablen in die Modelle einbezogen, mit den folgenden erklärenden Variablen: die intrinsischen (Geschlecht, Körperzustand, Körpergewicht) und extrinsischen Risikofaktoren (Haltung: Gemeinschafts- vs. Wandertierhaltung) des Individuums ). Darüber hinaus haben wir für jedes Individuum die Belastung durch vektorkompetente Zecken berücksichtigt. Für jede der kontinuierlichen erklärenden Variablen (z. B. Zeckenlast, Körpergewicht und Körperzustandsbewertung) haben wir die Daten aufgrund erheblicher geografischer Unterschiede auf Betriebs- und Bezirksebene mittelwertzentriert (Tabelle 1). Auf diese Weise ermöglichten die Ergebnisse eine Differenzierung auf welcher Ebene (z. B. Einzel-, Betriebs-, Bezirksebene) und wie die Variation in der Krankheitserregerprävalenz erklärt wurde. Unser Schwerpunkt wird auf Assoziationen auf niedrigeren Ebenen (z. B. Individuum und Betrieb) liegen, da diese weniger durch ökologische Vorurteile beeinflusst werden. Wir halten einen allgemeinen kontinentalen Vergleich der vier Besuche für von geringer epidemiologischer Relevanz, da die klimatischen Saisonalitäten in jedem Land unterschiedlich sind. Daher wurde die Untersuchung der Unterschiede zwischen Besuchen innerhalb des Bezirks eingeschränkt, indem die zeitliche makrogeografische Variation als verschachtelter Zufallseffekt innerhalb des Bezirks hinzugefügt wurde.

Für alle Analysen wurde ein schrittweises Rückwärtsselektionsverfahren verwendet, um das beste Modell auszuwählen. Bei jedem Schritt haben wir den festen Faktor mit dem höchsten nicht signifikanten P-Wert (P > 0,05) ausgeschlossen, das Modell erneut ausgeführt und die P-Werte der festen Faktoren im reduzierten Modell untersucht. Die Modellreduktion wurde fortgesetzt, bis nur noch signifikante Faktoren (P < 0,05) und ihre Interaktionsterme niedrigerer Ordnung übrig waren [22].

In einer zweiten Phase wurden Residuen aus jedem Modell (dh Residuen, die nach der Korrektur intrinsischer und extrinsischer Risikofaktoren sowie der bekannten vektorkompetenten Ticks verbleiben) verwendet, um die folgenden Fragen zu beantworten: (1) Welche der TBHPs funktionieren nicht zufällig? treten auf individueller Ebene gleichzeitig auf. Das R-Paket HMSC (Hierarchical Model of Species Communities) [23] wurde verwendet, um mögliche Assoziationen unter Berücksichtigung der verschachtelten Zufallseffektstruktur zu untersuchen. Hierzu sorgte ein Probit-Modell für Anwesenheits-/Abwesenheitsdaten für eine erfolgreiche Konvergenz, von der Posteriorverteilungen abgetastet wurden (drei Markov-Ketten-Monte-Carlo-Ketten mit jeweils 1500 Stichproben, dünne 1000 und transiente 750.000). Assoziationen wurden zusätzlich verifiziert, indem einer der Krankheitserreger als Erklärung für den anderen in den oben beschriebenen GLMMs hinzugefügt wurde. (2) welche anderen Zecken als weitere vektorkompetente Spezies für einen bestimmten Erreger vermutet werden können. Für die statistische Analyse letzterer schlagen wir die folgenden zwei Kriterien vor: (a) Die vermutete Zeckenart weist eine begrenzte Korrelation mit bekannten kompetenten Vektoren auf, andernfalls würde das geografische/ökologische gemeinsame Vorkommen zu potenziellen Assoziationen mit den TBHPs führen (Spearman-Rang ρ zwischen die kompetente und vermutete Zecke < 0,3); (b) es zeigt eine positive Assoziation mit den TBHPs, nach der Korrektur der Auswirkungen der bekannten vektorkompetenten Zecken; (c) durchschnittlich 0,5 Zecken am Tier gefunden werden (auf Bezirksebene), was bedeutet, dass die Zecke ausreichend häufig vorkommt. Nach Anwendung dieser Auswahlkriterien konnten nur für die beiden Babesia-Arten weitere Zecken auf Vektorkompetenz bewertet werden (Hyalomma rufipes, Rhipicephalus pulchellus, Rhipicephalus appendiculatus, Rhipicephalus evertsi evertsi). Bei Anaplasma und Ehrlichia ruminantium korrelierten alle potenziellen Vektorkandidaten mit den tatsächlich vektorkompetenten Zecken (ρ > 0,3). Das gesamte Datenmanagement und die statistischen Analysen wurden in SAS v 9.3 (SAS Institute, Cary, North Carolina, USA) durchgeführt.

Bei der Betrachtung der TBHP-Prävalenz des Tieres unterschieden sich die Länder voneinander, und bei mehreren TBHP-Länder-Kombinationen wurden auch erhebliche saisonale Schwankungen beobachtet (siehe Tabelle 2 für paarweise Vergleiche zwischen Ländern und Besuchen und Abb. 2 für einen makrogeografischen Überblick). Anaplasma marginale war mit Abstand der häufigste Erreger, wobei Ghana die höchste Prävalenz aufwies (92,1 bis 100 %). Das kongenerische A. centrale war auf dem gesamten Kontinent weniger verbreitet (< 5 %). Die Prävalenz von Ehrlichia ruminantium schwankte zwischen 3,4 % (Burkina Faso) und 18 % (Benin). Babesia bigemina wurde in relativ hoher Zahl (> 10 %) beobachtet, mit Ausnahme von Uganda (< 10 %) und Burkina Faso (1,0 %). Im Gegensatz dazu wurde das artverwandte B. bovis in allen Ländern in weniger als 10 % der Rinder gefunden und fehlte in Äthiopien.

Makrogeografische Variation der Krankheitserregerprävalenz. Gesamtdurchschnitte (+ 1 Standardabweichung) werden für die verschiedenen Betriebe (im Bezirk verschachtelt) berechnet. BF Burkina Faso, GH Ghana, BN Benin, NG Nigeria, ET Äthiopien, UG Uganda, TZ Tansania

Ein Teil der TBHP-Prävalenzvariation wurde durch die individuellen Kontraste in der Befallsbelastung vektorkompetenter Zecken erklärt (Logit-Bereich auf individueller Ebene: 1,48–3,72 · 10–3; alle Ps < 0,041; Tabelle 3), mit Ausnahme von B. bigemina. Für die Prävalenz von A. marginale zeigten auch die durchschnittlichen lokalen Befallsbelastungen (dh auf Betriebsebene) eine positive Korrelation (Logit: 5,73 ± 2,38 · 10–3; t(247,8) = 2,41; P = 0,017). Rinder in transhumanen Herden hatten tendenziell eine höhere A. marginale-Prävalenz als Gemeinschaftsrinder (Logitrans – Gemeinschaft: 0,83 ± 0,21; t(1256) = 4,06; P < 0,0001). Weibliche Rinder zeigten tendenziell geringere Ehrlichia-Prävalenzen als männliche (Logit weiblich-männlich: − 0,20 ± 0,09; t(5872) = − 2,27; P = 0,024).

Bei mehreren Krankheitserregern wurden Auswirkungen des Körpergewichts (ein Indikator für das Alter des Tieres) beobachtet, wenn auch in gegensätzlicher Richtung: Während die Prävalenzen von A. marginale einen positiven Zusammenhang zeigten (individueller Logit: 8,83 ± 0,68 10–3/kg; t(5726) = 12,99; P < 0,001), sowohl B. bigemina (individuelles Niveau Logit: − 2,46 ± 0,85 · 10–3/kg; t(5781) = − 2,90; P = 0,0038) als auch E. ruminantium (individuelles Niveau). Logit: − 4,27 ± 1,1 10–3/kg; t(5805) = − 3,86; P = 0,0001; Logit auf Betriebsebene: − 7,76 ± 2,87 10–3/kg; t(313,4) = − 2,70; P = 0,0073) zeigte negative Assoziationen. Darüber hinaus korrelierten die Prävalenzen von Babesia bovis negativ mit dem Körperzustand (ein Indikator für den Produktionseffekt), sowohl auf individueller (Logit: − 0,14 ± 0,05; t(5199) = − 2,61; P = 0,009) als auch auf lokaler Ebene (Logit: − 0,57 ±). 0,20; t(164,6) = − 2,82; P = 0,005), was auch durch die partiellen Residuen in Abb. 3 gezeigt wird.

Die partiellen Pearson-Residuen der Babesia bovis-Prävalenzen (erhalten aus dem verallgemeinerten linearen gemischten Modell), aufgetragen gegen den Körperzustand (Durchschnitt pro Betrieb, mittelwertzentriert innerhalb des Bezirks). Die Blasengröße entspricht der Anzahl der Kühe, die in jedem Betrieb beprobt wurden. Zur Veranschaulichung wurden lineare Kurven (a*x) basierend auf der Methode der kleinsten Quadrate hinzugefügt. Die Farben entsprechen einem der 14 Bezirke

Bei Anwendung der vorab festgelegten Kriterien (siehe Abschnitt „Statistische Analyse“) gilt nur für Babesia spp. Die potenzielle Vektorrolle zusätzlicher Zecken könnte getestet werden. Hier war die individuelle Variation der Belastungen mit Hyalomma rufipes positiv mit der Prävalenz von B. bigemina verbunden (Logit 19,13 ± 8,7 · 10–3; P = 0,028). Andere Zeckenarten waren negativ mit der TBHP-Prävalenz assoziiert (z. B. Rhipicephalus pulchellus auf Bezirksebene) oder korrelierten überhaupt nicht.

Nach Korrektur extrinsischer und intrinsischer Risikofaktoren auf individueller Ebene (Tabelle 3) traten einige Erregerkombinationen häufiger auf als zufällig erwartet. Wie aus dem explorativen HMSC-Modell (Zusatzdatei 1: Abb. S1) hervorgeht, waren Rinder häufiger mit B. bigemina infiziert, als sie mit E. ruminantium infiziert waren (Logityes-Nr: 0,39 ± 0,12; t(5855) = 3,30; P = 0,001). ). Im Gegensatz dazu waren Rinder seltener mit B. bigemina infiziert, als sie mit A. marginale infiziert waren (Logityes-Nr: − 0,47 ± 0,03; t(5724) = − 5,30; P < 0,0001).

Das Hauptziel der Studie bestand darin, die wichtigsten Rinder-TBHPs in sieben afrikanischen Ländern südlich der Sahara zu bestimmen (Tabelle 2) und potenzielle Risikofaktoren für eine TBHP-Infektion zu dokumentieren. Wir haben die Datenerfassung anhand eines strengen vordefinierten Protokolls gesteuert und daher eine Analyse anhand standardisierter Daten durchgeführt. Unsere Studie verkörpert daher einen relativ aktuellen Stand der Rinder-TBHPs in kleinen ländlichen Tierproduktionssystemen. Darüber hinaus könnten wir durch die Berücksichtigung der hierarchischen Struktur der Daten in unseren Analysen Zusammenhänge auf individueller Ebene untersuchen – die am wenigsten von ökologischen Vorurteilen betroffen ist.

Mehr als 70 % der beprobten Tiere waren mit mindestens einem TBHP infiziert. Während mehrere TBHPs in hoher (Anaplasma marginale) bis mittlerer (Babesia bigemina und Ehrlichia ruminantium) Prävalenz auftraten – von denen die meisten auch erhebliche räumliche Unterschiede aufwiesen –, war Theileria parva an allen untersuchten Standorten nahezu nicht vorhanden. Eine mögliche Erklärung für letztere Beobachtung ist die hohe Sterblichkeit durch Ostküstenfieber in Gebieten, in denen der Vektor R. appendiculatus vorkommt (Uganda und Tansania), insbesondere bei jungen und anfälligen Tieren [4]. Nur akut infizierte und/oder Trägertiere können als positiv befunden werden, doch – insbesondere bei letzterer Gruppe – ist die Empfindlichkeit der Diagnosemethoden häufig zu gering, um zirkulierende Antigene nachzuweisen.

Ohne gründliche Kenntnisse der lokalen Wirtshäufigkeit und -vielfalt erweisen sich einige der geografischen Muster als Folge der Zeckenbiologie, insbesondere ihrer Vektorkompetenz und ihres Vorkommens. Die makrogeografische Variation bei einer Zeckenart, Hyalomma rufipes, fiel mit dem Vorhandensein von B. bovis im Blut des Tieres zusammen. Obwohl diese Zecke nicht als vektorkompetent für diese Babesia-Art angesehen wurde, stellt sich heraus, dass sie für Babesia occultans gilt [24]. Da H. rufipes nicht die gleichen ökologischen Nischen wie die Babesia bovis-kompetenten Rhipicephalus-Zecken hat, sind weitere Untersuchungen zu seinem Zusammenhang mit dem Erreger erforderlich. Die Tierhaltung spielte bei A. marginale eine Rolle, da in Wandertierhaltung gehaltene Rinder häufiger infiziert waren als Gemeinschaftstiere. Dieser Unterschied könnte auf ein höheres Expositionsrisiko gegenüber Zecken und Fliegen durch wild lebende große Pflanzenfresser in der ersteren Gruppe zurückzuführen sein. Von den intrinsischen Expositionsrisikofaktoren erklärte das Geschlecht des Tieres einen Teil der Unterschiede in der E. ruminantium-Prävalenz, da die Prävalenz bei Weibchen deutlich geringer war als bei Männchen. Immunsuppressive Wirkungen von Androiden, die die Anfälligkeit für Zecken und/oder TBHP erhöhen würden, könnten zusätzlich zu Verhaltensfaktoren wie Geschlechtsunterschieden beim Umherstreifen und der Fellpflege die physiologische Grundlage dieser Beobachtung sein [13]. Es wurden auch gegensätzliche Effekte mit dem Körpergewicht – ein Indikator für das Alter des Rindes – gefunden: Bei A. marginale war das Körpergewicht positiv assoziiert, was auf das kumulative Expositionsrisiko mit dem Alter und/oder eine höhere Pathogentoleranz beim schwereren Tier zurückzuführen sein könnte. Da die Anaplasmose bei Rindern zu einer geringeren Gewichtszunahme führt und genesene Tiere eine lange Rekonvaleszenzphase benötigen, in der sie weniger produktiv sind [6], hat alternativ eine höhere Sterblichkeit bei leichteren Tieren zu dem beobachteten positiven Zusammenhang mit dem Körpergewicht geführt. Im Gegensatz dazu war bei den virulenteren E. ruminantium und B. bigemina das Körpergewicht negativ mit der Krankheitserregerprävalenz verbunden, was auf die erworbene Immunität (die sich mit zunehmendem Alter wahrscheinlicher entwickelt) und den Trägerstatus des Tieres zurückzuführen sein könnte Resistenz bei schwereren Tieren und/oder durch Krankheitserreger beeinflusste Überlebensraten. Ohne Experimente ist es schwierig, alternative Interpretationen wie altersbedingte Unterschiede in der Exposition oder angeborene Resistenz auszuschließen [13].

Die höchste Prävalenz von B. bovis wurde mit Tieren mit dem niedrigsten Körperkonditionswert in Verbindung gebracht, was die hohe Pathogenität, die mit diesem Krankheitserreger einhergeht, und/oder eine höhere Anfälligkeit bei Tieren mit schlechterem Gesundheitszustand bestätigt, was unweigerlich zu erheblichen Produktionsverlusten führt. Es ist das erste Mal, dass die Auswirkung der B. bovis-Prävalenz auf die Körperkonditionsbewertung mithilfe einer einheitlichen und standardisierten Methode in einem so großen geografischen Gebiet bewertet wurde. Angesichts der ständig zunehmenden Verbreitung von R. microplus (dem wichtigsten Vektor B. bovis) in West- [25] und Ostafrika [2], aber auch in anderen subtropischen und tropischen Gebieten der Welt, könnten Produktionsverluste weiterhin unterschätzt werden daher auch die Bedeutung der Zeckenbekämpfung. Da diese monotrope Einwirt-Zecke auf mehreren Kontinenten resistente Stämme gegen verschiedene Klassen von Akariziden entwickelt hat [26], bleibt sie weltweit die größte akarologische Bedrohung für Rinder. Die anderen TBHPs zeigten keinen Zusammenhang mit den Körperzustandswerten, was möglicherweise auf ein gewisses Maß an endemischer Stabilität und Trägerstatus zurückzuführen ist. Solange jedoch der R0 von Babesia bovis – der unweigerlich mit der Biologie und Lebensgeschichte von Zecken und Wirt [27] sowie synergistischen/antagonistischen Wechselwirkungen mit koinfizierenden Parasiten zusammenhängt – ausreichend groß ist, kann der Erreger ohne a gedeihen müssen die Virulenz reduzieren [28].

Eine der Einschränkungen dieser Beobachtungsstudie ist die Unterscheidung zwischen Korrelation und Kausalität in den oben genannten Zusammenhängen zwischen dem Auftreten von TBHP und den allgemeinen Gesundheitsindikatoren der Rinder. Die Beurteilung der Pathologie (z. B. Anämie, Ikterus) würde dazu beitragen, besser zu verstehen, ob die PCR-positiven Signale mit einem eher erregerspezifischen Schaden verbunden sind, und würde somit auch zu einer besseren Bewertung der lokalen sozioökonomischen Auswirkungen durch die TBHPs führen. Mangels experimenteller Längsschnittdaten zur Kontrolle ökologischer Stressfaktoren, die sich auf die Gesundheit des Tieres auswirken, ist es schwierig, Ursache und Folge von Beobachtungen, die gesundheitliche Beeinträchtigungen beinhalten, auseinanderzuhalten.

Die bei Individuen festgestellten Koinfektionen deuten stark darauf hin, dass Rinder gegenüber mehreren Krankheitserregern tolerant sind. Die am häufigsten beobachtete Koinfektion war A. marginale × B. bigemina, aber auch A. marginale × E. ruminantium wurde häufig beobachtet. Das Auftreten von B. bigemina war wahrscheinlicher, wenn E. ruminantium im Blut vorhanden war, dh diese Kombination war viel höher als aufgrund der Prävalenz jedes einzelnen Erregers zu erwarten war. Dies könnte das Ergebnis einer unterschiedlichen allgemeinen Anfälligkeit einzelner Tiere sein, könnte aber auch auf eine Erleichterung der Übertragung und/oder Proliferation zwischen zwei Krankheitserregern hinweisen. Babesia bigemina wurde weniger wahrscheinlich gefunden, wenn das Tier mit A. marginale infiziert war. Eine Kreuzimmunität ist unwahrscheinlich, da beide Erreger über unterschiedliche Antigenrepertoires verfügen, eine höhere Immunbereitschaft durch die Infektion mit einem TBHP könnte jedoch zu einer geringeren Anfälligkeit gegenüber dem anderen TBHP führen [29]. Die Wege, die zur Erleichterung und/oder Hemmung führen, können nur durch experimentelle Studien aufgeklärt werden, in denen parasitenbedingte physiologische, zelluläre und biochemische Wechselwirkungen entwirrt werden [30, 31].

Diese standardisierte Überwachung unterstreicht die Bedeutung von durch Zecken übertragenen Krankheitserregern bei Rindern in Afrika südlich der Sahara, wobei Koparasitismus eher die Regel als die Ausnahme ist. Zukünftige Studien könnten auch Untersuchungen von Wildtierwirten, Zeckendichten in der Umgebung außerhalb des Wirts, detaillierte Lebensraummerkmale und spezifische Ressourcen umfassen, die dichte Zeckenpopulationen und damit die Zirkulation von TBHPs unterstützen könnten. Isolate relevanter Parasitenstämme sollten auf die Wirksamkeit verschiedener pharmazeutischer und biologischer Produkte untersucht werden, was zu wirksameren Bekämpfungsstrategien führen kann. Da die grenzüberschreitende Verbringung von Rindern zwischen afrikanischen Ländern einen großen Risikofaktor bei der Bekämpfung vektorübertragener Krankheiten in Afrika darstellt, könnten genetische Populationsstudien relevanter Stämme auch weitere Erkenntnisse über die Ausbreitung und Invasion von TBHPs liefern. Die Integration dieses Wissens mit einem guten Verständnis der aktuellen Komplexität sozioökonomischer und klimatischer Veränderungen wird es politischen Entscheidungsträgern und Wissenschaftlern ermöglichen, Präventionsstrategien bereitzustellen.

Die während der aktuellen Studie generierten und/oder analysierten Datensätze sind aufgrund von Vereinbarungen mit Auftragsforschungsorganisationen nicht öffentlich zugänglich (die Daten werden in den Archiven von Clinglobal, Mauritius gespeichert), sind aber auf begründete Anfrage beim entsprechenden Autor erhältlich.

Desoxyribonukleinsäure

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Referenzen herunterladen

Die Autoren möchten den Institutionen, Mitarbeitern, ihrem Personal und den Landwirten danken, ohne die die Durchführung dieser Umfrage nicht möglich gewesen wäre, darunter: Dr. Dinka Ayana – Das Beste von Dinka Ayana Teshale Sori (beide von der Universität Addis Abeba); Dr. Jahashi Nzalawahe (Sokoine University of Agriculture) und Dr. Emmanuel Swai (Ministerium für Viehzucht und Fischerei); Dr. Charles Waiswa (Uganda Trypanosomiasis Control Council); Dr. Amonya Collins (Bezirksveterinärin, Serere District); Bigirwa Godfrey, Stephen Kakooza, Dr. Beer Johnson, Dr. Omaido Edward, Gloria Grace Akurut und Dr. Akech Olivia, Dr. Toure Alassane, Dr. Vitouley Hervé, Techniker Zoungrana Sebastien, Zoungrana Adrien (Internationales Forschungszentrum in Afrika).

Die Studie wurde von der Bill & Melinda Gates Foundation (BMGF) finanziert (Grant OPP1125367).

Gruppe für Evolutionsökologie, Fachbereich Biologie, Universität Antwerpen, Wilrijk, Belgien

Dieter JA Heylen

Öko-Epidemiologie-Gruppe, Abteilung für Biomedizinische Wissenschaften, Institut für Tropenmedizin, Antwerpen, Belgien

Dieter JA Heylen

Interuniversitäres Institut für Biostatistik und statistische Bioinformatik, Universität Hasselt, Diepenbeek, Belgien

Dieter JA Heylen

Abteilung für Parasitologie, Hochschule für Veterinärmedizin und Landwirtschaft, Universität Addis Abeba, Bishoftu, Äthiopien

Bersissa Kumsa

Abteilung für Veterinärmikrobiologie und Parasitologie, Hochschule für Veterinärmedizin und biomedizinische Wissenschaften, Sokoine University of Agriculture, PO Box 3019, Morogoro, Tansania

Elikira Kimbita

Abteilung für biomolekulare Ressourcen und Biolaborwissenschaften (BBS), Hochschule für Veterinärmedizin, Makerere-Universität, Kampala, Uganda

Bruder Norbert Frank & Dennis

Abteilung für veterinärmedizinische Tropenkrankheiten, Fakultät für Veterinärwissenschaften, Universität Pretoria, Onderstepoort, Südafrika

Frans Jongejan

Zootechnisches, veterinärmedizinisches und halieutisches Forschungslabor (LRZVH), Nationales Institut für Agrarforschung (INRAB), 01 BP 884, Cotonou, Benin

Safiou Willkommen Adehan

Nangui Abrogoua University, UFR Sciences de la Nature, 02 Bp 801, Abidjan 02, Elfenbeinküste

Alassane Toure

Abteilung für Tierbiologie und Naturschutzwissenschaften, School of Biological Sciences, College of Basic and Applied Sciences, University of Ghana, Legon-Accra, Ghana

Fred Aboagye-Schafe

Nationales Veterinärforschungsinstitut, Vom, Bundesstaat Plateau, Nigeria

Anführer Isaac Ogo

Bill & Melinda Gates Foundation, Seattle, WA, USA

Nick Juleff

Clinvet International Pty (Ltd), 1479 Talmadge Hill South, Waverly, NY, 14892, USA

Dionne Cfford und Josephus Fourie

Clinomics, Bloemfontein, Südafrika

Michel Labuchange

Clinglobal, B03/04, The Tamarin Commercial Hub, Jacaranda Avenue, Tamarin, 90903, Mauritius

Maxime Madder

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BK, EK, MD, FJ, AT, FAA, NIO, DC, JF, DJAH und MM haben die Studie konzipiert und gestaltet. BK, EK, MNF, MD, FJ, SBA, AT, FAA, NIO, DC, JF, ML, MM sammelten Rinderblutproben. DJAH, GF, NJ, DC, JF, ML, MM analysierten Rinderblutproben auf verschiedene TBHPs. DJAH, GF, BK, NJ, DC, JF, ML, MM; verfasste das erste Manuskript. Alle Autoren haben das endgültige Manuskript kritisch geprüft und genehmigt. DJAH analysierte die Daten und verfasste zusammen mit MM den ersten Entwurf. Alle anderen Autoren haben wesentliche wissenschaftliche Beiträge zur endgültigen Manuskriptversion geleistet. Alle Autoren haben das endgültige Manuskript gelesen und genehmigt.

Korrespondenz mit Dieter JA Heylen.

Dabei handelte es sich um eine Studie zur Parasitenbefragung ohne experimentelle Intervention. Diese Umstände erfüllten die Internationalen Leitprinzipien für biomedizinische Forschung mit Tieren (Rat der Internationalen Organisationen der Medizinischen Wissenschaften). Die Genehmigung zur Durchführung der Studie wurde von den zuständigen Institutional Animal Care and Use Committees (IACUCs) eingeholt. Die Genehmigung zur Durchführung der Studie in Uganda wurde vom Ethikausschuss der Makerere University School of Biosecurity, Biotechnology and Laboratory Sciences Research [Genehmigungsnummer; SBLS/REC/16/135] und dem Uganda National Council for Science and Technology [Genehmigungsnummer A 513].

Unzutreffend.

Die Umfrage wurde von der Bill & Melinda Gates Foundation (BMGF) finanziert (Grant OPP1125367), deren Vertreter NJ war. Der Sponsor diktierte das Studiendesign nicht (sondern überprüfte und genehmigte das Protokoll) und war nicht an der Erhebung, Analyse oder Interpretation von Daten beteiligt (prüfte und genehmigte jedoch den Bericht). Clinvet/Clinglobal wurde mit der Durchführung der Umfrage beauftragt (Projekt Nr. CV16/337), und zum Zeitpunkt der Durchführung war JF bei Clinvet und FJ, MM und DC bei Clinglobal angestellt. BK, EK und MD wurden von JF beauftragt, als Ermittler in den jeweiligen ostafrikanischen Ländern zu fungieren.

Springer Nature bleibt neutral hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten.

Synthetische Positivkontrollen. Tabelle S1. Vektorkompetente Zecken für die vier in der ökologischen Analyse erfassten durch Zecken übertragenen Krankheitserreger. Tabelle S2. Verteilung von (Ko-)Infektionen bei Rinderindividuen. Abb. S1. Heatmap der Art-zu-Art-Assoziationen (Koinfektionen) von TBHPs basierend auf den HMSC-Modellen.

Protokoll.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Heylen, DJA, Kumsa, B., Kimbita, E. et al. Durch Zecken übertragene Krankheitserreger und Körperzustand von Rindern in kleinbäuerlichen ländlichen Tierproduktionssystemen in Ost- und Westafrika. Parasites Vectors 16, 117 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05709-0

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Eingegangen: 28. November 2022

Angenommen: 18. Februar 2023

Veröffentlicht: 30. März 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05709-0

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